命運的絲線，從一個平凡少女的十五歲生日開始牽動。日暮籬不慎跌落家中古井，竟穿越時空，來到五百年前的戰國亂世。在時代樹上，她遇見了被封印的少年——半妖犬夜叉。體內流著人與妖之血的他，從小就不被任何一方接納，只能以強悍的外表掩飾內心的孤獨。
當妖怪覬覦籬體內四魂之玉的力量而襲來時，她無意間解開了犬夜叉的封印。然而，四魂之玉卻在爭奪中碎裂成無數殘片，散落各處。為了收集碎片，犬夜叉與籬結伴踏上旅途，途中加入了心懷慈悲卻背負詛咒的法师彌勒、外表堅強內心柔軟的除妖師珊瑚，以及機靈的小狐妖七寶。他們並肩作戰，對抗因玉而生的種種妖怪，也在患難中建立起超越信任的羈絆。
而這趟冒險的起點，其實埋藏著一段被血與謊言浸透的往事。五十年前，守護四魂之玉的巫女桔梗，與同樣孤獨的犬夜叉彼此傾心，約定用玉的力量讓他變成真正的人類，桔梗也能從守護的使命中解脫。然而，覬覦玉與桔梗的盜賊鬼蜘蛛，將靈魂出賣給群妖，化身為邪惡的奈落，用詭計挑撥兩人的感情，使他們陷入致命的誤會。桔梗最終以箭封印犬夜叉，自己也帶著玉隨之而去。
如今，奈落的陰影再次籠罩大地，五十年前的恩怨與謊言，在籬與犬夜叉的旅程中逐漸浮現。面對命運的重演與真相的殘酷，他們必須選擇信任彼此，在刀光劍影與淚水歡笑中，追尋屬於自己的未來。